Dechreuodd Jennifer Stewart ei gyrfa fel archeolegydd yn y Dwyrain Canol, ac ar ôl hynny fel Curadur Archaeoleg yn Amgueddfa Dinas Bryste.
Fel Pennaeth Dogfennaeth yn Amgueddfa Genedlaethol Cymru, datblygodd arbenigedd hefyd mewn dogfennaeth gyfrifiadurol, a’r defnydd o dechnoleg newydd wrth reoli a rhoi mynediad cyhoeddus i gasgliadau amgueddfeydd.
Ymunodd â Chronfa Dreftadaeth y Loteri fel y Rheolwraig Cymru ym mis Ionawr 1999.